Изначально на месте собора находилась деревянная церковь во имя апостолов Петра и Павла. После смерти и канонизации митрополита Петра храм в 1339 году переосвятили в его честь. В 1514—1517 годы деревянный храм был перестроен в камне архитектором Алевизом Новым.Собор построен в виде восьмигранной башни, увенчанной шлемовидной главой, которая возвышается над восьмилепестковым нижним ярусом. Иногда ошибочно классифицируется как «восьмерик на четверике».
В 1690 году собор был частично перестроен Нарышкиными в стиле московского барокко.Узкие окна растесали, плоскость стен украсили живописными наличниками и нарядными порталами, храм окружили низкой галерей с арками. Освящение храма было совершено в присутствии царей Петра и Ивана Алексеевичей. Перестроенный храм, вероятно, послужил образцом для создателей церкви Знамения в Перове.
В 1920-е годы вместе с монастырём собор был закрыт.Его пышный иконостас сохранялся в нём до начала 1940-х годов. До 1980-х годов собор использовался как склад Дирекции художественных фондов Министерства культуры РСФСР. В 1984 году собор был восстановлен в формах архитектуры XVI века.
В 1990-е годы собор был передан Патриаршему подворью Высоко-Петровского монастыря. Для храма создали новый иконостас и выполнили фресковую живопись в соответствии с современными представлениями о росписях древнерусских храмов. 3 января 1998 года состоялось освящение храма.
В 1690 году собор был частично перестроен Нарышкиными в стиле московского барокко.Узкие окна растесали, плоскость стен украсили живописными наличниками и нарядными порталами, храм окружили низкой галерей с арками. Освящение храма было совершено в присутствии царей Петра и Ивана Алексеевичей. Перестроенный храм, вероятно, послужил образцом для создателей церкви Знамения в Перове.
В 1920-е годы вместе с монастырём собор был закрыт.Его пышный иконостас сохранялся в нём до начала 1940-х годов. До 1980-х годов собор использовался как склад Дирекции художественных фондов Министерства культуры РСФСР. В 1984 году собор был восстановлен в формах архитектуры XVI века.
В 1990-е годы собор был передан Патриаршему подворью Высоко-Петровского монастыря. Для храма создали новый иконостас и выполнили фресковую живопись в соответствии с современными представлениями о росписях древнерусских храмов. 3 января 1998 года состоялось освящение храма.