Возведен в 1730-1748 годах как соборный храм Знаменского монастыря, в 1887 году перестроен в псевдорусском стиле по проекту осташковского техника Демидова.
После закрытия в 1920-х годах, соборный храм был вновь открыт в 1947 году как приходской. В годы советской власти в соборе находились мощи преподобного Нила Столобенского. В середине 1990-х годов мощи святого Нила были перенесены в Нило-Столобенскую пустынь, в соборе осталась частица его мощей.
После закрытия в 1920-х годах, соборный храм был вновь открыт в 1947 году как приходской. В годы советской власти в соборе находились мощи преподобного Нила Столобенского. В середине 1990-х годов мощи святого Нила были перенесены в Нило-Столобенскую пустынь, в соборе осталась частица его мощей.